Der fünfjährige Sousuke wohnt irgendwo am japanischen Binnenmeer in einem Haus auf den Klippen oberhalb eines kleinen Hafenstädtchens. Seine fürsorgliche Mutter Lisa arbeitet in einem Altenpflegeheim direkt neben den Kinderhort, den Sousuke besucht. Derweil verbringt sein Vater Koichi als Schiffskapitän die meiste Zeit auf hoher See und kann somit nur selten am Familienleben teilhaben.

Eines Tages rettet Sousuke ein mit Mini-Menschenkopf versehenes Schuppentier, das gefangen in einem Glas an den Strand gespült wird. Sousuke verliert keine Zeit sich über das ungewöhnliche Haupt des Fischs zu wundern, sondern bietet ihm mithilfe eines Wasserhahns und eines grünen Eimers flott eine neue Bleibe. Ohne große Worte haben Ponyo, wie er den Fisch spontan nennt, und Sousuke einen Heidenspaß, an dem auch die Menschen im Umfeld des Fünfjährigen teilhaben sollen. Mutter Risa zeigt sich bereits auf der Fahrt zum Kinderhort erfreut über die Zuneigung ihres Juniors zu dessen Eimerinhalt. Sousukes Sandkastenfreundin Kumiko erreicht die Sympathieebene der eifersüchtigen Ponyo hingegen nicht auf Anhieb und wird von der Goldfischdame erst einmal kräftig nass gespritzt. Auch dem Urteil der drei von Lisa betreuten Greisinnen muss sich Ponyo unterziehen. Während die mürrische Toki den Goldfisch als Unheilbringerin einer großen Sturmflut prophezeit, sind die liebenswerten Damen Noriko und Yoshie von dem quirligen Wasserweibchen absolut fasziniert …